期间，小笠原氏归属于足利氏，并且依靠出色的表现巩固了自己的地位。当时，为了让世人知晓足利政权内的小笠原氏的地位，在康永四年（1345）八月特意举行了为后醍醐天皇准备的天龙寺供养仪式。

在这个供养仪式上，有众多的武士随从，而当中的先阵十二人中就有总领小笠原政长，供奉武士三十二人名单当中，也有政长的弟弟政经以及一族的政光??宗光的名字。

小笠原氏之所以能担当先阵，不单是因为信浓守护家的地位，也显示出当时其在幕府政权内受到的特殊优待。

后来，南北朝内乱并没有因此而结束，信浓国内也没有纳入守护小笠原氏的统治之下。南朝的宗良亲王入主信浓，文和四年（1355），在宗良亲王手下聚集的信浓南朝势力的诹访氏和仁科氏等一族举兵倒幕，与小笠原长基的军队在桔梗原交战。

合战最后以小笠原氏的大胜告终，之后信浓的南朝方势力衰退，逐渐被幕府政治所渗透。

但是到了1400年，小笠原长秀惹恼了信浓的国人和豪族，发生了大塔原合战。

以村上氏为首的大文字一揆（暴动）众人，集聚北??东??中信地方的国人起兵反对守护长秀。

此时，服从守护长秀的是小笠原氏地盘上的伊那??府中地方的武士。

这就是被称为“大塔会战”的战斗。这起事件毫无疑问的印证了南北朝以来小笠原氏与国人众对立的这样一个背景。

不久，信浓的国人众在篠井附近布阵，与善光寺的长秀对峙。

长秀因无法固守善光寺而逃向盐崎城。之后，国人众继续发动攻击，长秀与一部份军队进入到盐崎城内。

剩余的士兵眼看坂西长国??古米入道??饭田入道??常叶入道等退路已经被截断，只好逃往大塔的古砦。

由于砦里没有备用的军粮，被国人众攻陷的时候所有长秀麾下的武士都被杀死，无一幸免。

另一方面，进入盐崎城内的长秀在国人众的攻击下也是死伤惨重，眼看气数将尽。

此时，同族的守护代大井光矩作为中间人出来调解。

借此，长秀才得以脱身，垂头丧气地逃回京都，后来又被罢免了信浓守护职。

应仁之乱时的小笠原家划分为三家：守护家-铃冈城主政秀，政康之孙-家长的伊那小笠原家，以及本来能当上总领家的持长之孙--长朝的府中小笠原家。

本??支流三足鼎立，一直互相争斗。直到小笠原长时败走越后，到辉长成为小笠原家婿养子继承了小笠原家。

也就是说小笠原辉长是有资格开幕的，毕竟他也是清和源氏的后代。

足利义氏顿时激动的站了起来道：“不可能，混蛋，果然是叛臣！”

竹中半兵卫笑道：“还希望古河殿下认清现实，北条家已经降服，本家随时可以攻打古河城。”

足利义氏指着竹中半兵卫道：“你敢威胁我？”

竹中半兵卫笑道：“这是在下的忠告。”

相马内膳亮连忙说道：“请竹中様先下去休息吧，等殿下和家臣们商量一下再说。”

竹中半兵卫点点头便离开了。

足利义氏看向相马内膳亮道：“为什么不直接拒绝？”

相马内膳亮摇头道：“殿下，古河城挡不住小笠原军的进攻啊，难道殿下想看家名被灭吗？”

足利义氏沉默了一下，最终同意与小笠原辉长联手。

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